가스트레아와의 전쟁에서 처참히 패한 자위대. 가스트레아와 민경간의 치열한 싸움 끝에 잠시의 평화가 찾아오지만, 사토미의 아쥬반트는 진을 이탈했다는 이유로 처분을 받게 되고. 결국 사토미는 처분을 피하기 위해 빛의 창을 쏘는 가스트레아 ‘프레야데스’를 해치우러 홀로 길을 떠난다.

모노리스 붕괴를 앞두고 시민들의 대피가 시작됐지만 렌타로는 저주받은 아이들의 선생 역할을 계속한다. 죽을지 모른다는 두려움 속에서도 장래의 꿈을 키워나가는 아이들을 보며 모두를 지켜내겠다고 결심하는 렌타로. 하지만 모노리스 붕괴를 하루 앞둔 날, 폭탄 테러로 학교와 아이들 모두가 사망해 버리고, 상심한 렌타로의 눈 앞에서 모노리스가 서서히 무너져 내리기 시작한다.

모노리스의 백화 현상이 시민들에게 발각되면서 도쿄 에어리어가 어수선해 진 상황 속에서, 동료를 채우기 위한 렌타로의 노력에도 함께할 동료를 찾기는 쉽지가 않다. 그러던 중 민경끼리의 싸움이 벌어지고. 달려간 곳엔 렌타로와 함께 텐도류를 연마했던 나기사와 쇼마가 서 있었다.

가스트레아가 모노리스를 공격했다는 소식을 접한 렌타로. 모노리스가 붕괴되고 대체 모노리스가 완성될 때까지의 3일간, 2천 마리의 가스트레아가 도쿄 지역을 공격해 온다는 소식과 함께 세이텐시는 전투에 대비한 아쥬반트를 구성할 것을 렌타로에게 요청한다. 결국 처음으로 팀을 꾸려 전투에 참여하게 된 렌타로는 새로운 동료를 찾아 카타기리 타마키를 방문하는데...

엔쥬가 무사하다는 소식에 안심하는 렌타로. 하지만 티나와 결말을 지어야 한다는 생각에 렌타로의 마음은 무겁기만 하다. 성천자의 목숨을 구하기 위해 티나와 싸우기로 결심하는 렌타로. 하지만 서열 98위의 티나를 상대하기에 렌타로의 힘은 부족하기만 한데..

명령에 의해 키사라를 습격하러 온 티나는 렌타로와 마주치고 충격에 빠진다. 티나가 문제의 저격수임을 안 렌타로 역시 놀란 건 마찬가지였다. 서로가 서로와 싸워야 하는 비극의 아이러니 속에서 또다시 시작된 습격. 그러던 중 티나를 뒤쫓던 엔쥬에게서 연락이 끊기며 렌타로에게 위기가 찾아오는데...

선천자의 호위 임무를 맡게 된 렌타로는 우연히 잠옷차림의 어린 소녀를 만난다. 엉뚱한 행동으로 렌타로에게 강한 인상을 남긴 소녀는 자신을 티나 스프라우트라고 소개한 후 떠난다. 이후 선천자의 호위 중 습격을 당하게 된 렌타로. 놀랍게도 선천자를 공격한 사람은 렌타로와 만났던 소녀, 티나 스프라우트였다.

히루코 카게타네와의 마지막 싸움에서 힘겹게 승리를 거둔 렌타로. 하지만 생각지도 못 한 스테이지 5의 출현에 세계는 대절멸의 위기에 빠져 버린다. 세계를 대절멸에서 구해내는 임무를 맡게 된 렌타로와 엔쥬. 두 사람은 가스트레아를 쓰러뜨리기 위해 하늘의 사다리로 향한다.

마음을 다잡고 학교로 돌아온 엔쥬였지만 친구들은 차갑게 엔쥬를 외면하고. 엔쥬는 상처받은 마음을 억누른 채 렌타로와 가스트레아 사냥을 떠난다. 힘겨운 싸움 끝에 가스트레아를 무찌르고 칠성의 유산을 손에 넣은 렌타로와 엔쥬. 하지만 카게타네에게 칠성의 유산을 빼앗겨 버리고. 결국 정부는 민경들을 모아 카게타네를 추격을 위한 대대적인 작전을 벌이기 시작한다.

도쿄 지역 최상위 민경들이 방위성에 모인 어느 날. 가스트레아를 퇴치하고 칠성의 유산을 찾아달라는 세이텐시의 의뢰를 받게 된 민경들 앞에 렌타로와 마주쳤던 수수께끼의 인물이 나타난다. 칠성의 유산을 가져가겠다며 모두 앞에서 소동을 일으키고 사라진 수수께끼의 인물, 히루코 카게타네. 이후에도 렌타로와 그의 악연은 끝날 줄을 모르는데. ..

세상에 퍼진 가스트레아 바이러스로 인간 멸종의 위기가 닥친 2021년. 인간은 바라늄을 이용한 거대 모노리스를 이용해 가스트레아로부터 자신들을 지켜내지만 10년의 세월이 흐른 후에도 가스트레아와의 싸움은 계속되고 있다. 이러한 인간들을 구해낼 유일한 무기는 ‘이니시에이터’뿐. 이니시에이터를 관리하는 민경 ‘프로모터’ 렌타로는 파트너인 엔쥬와 함께 감염원, 가스트레아와의 싸움을 이어가며 도시를 지켜 나간다.